Phylogenetic and morphological evidence reveals the association between diet and the evolution of the venom delivery system in Neotropical gooeating snakes.

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Museu Paraense Emílio Goeldi

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Evidências filogenéticas e morfológicas revelam a associação entre a dieta e a evolução do sistema de inoculação de veneno em serpentes comedoras de gosma neotropicais.

Descrição

Advanced endoglyptodont snakes share a complex but homologous venom delivery system associated with the upper jaw and its dentition. Recently, a remarkable novel lower jaw venom delivery system was described for the Neotropical dipsadine radiation of goo-eating snakes. While most dipsadines are opistoglyphous and exhibit large, mainly serous venom glands associated with the upper jaw and supralabial glands, goo-eating dipsadine snakes are aglyphous and lack serous upper labial venom glands. Here, we provide new morphological and histological information on the oral glands and maxillary dentition of representatives of the major lineages of dipsadines that help trace the evolutionary steps that shaped the venom delivery system of dipsadines. We performed a maximum likelihood analysis on a molecular dataset that includes 443 terminals and seven loci. Our results show that goo-eating dipsadines form a monophyletic assemblage that includes the genus Adelphicos for the first time, along with Geophis, Atractus, Ninia, Chersodromus, Tropidodipsas, Sibon, and Dipsas. We also provide the first evidence of a complete shift from an upper jaw to a lower jaw venom delivery system associated with their specialized feeding behaviour. Unlike other dipsadines who exhibit typical endoglyptodont anteroposteriorly ridged posterior maxillary teeth, goo-eating dipsadines have uniform lateromedially ridged teeth throughout their maxilla. Our results indicate that the loss of the endoglyptodont venom delivery system occurred in the most recent common ancestor of goo-eating dipsadines, probably resulting from the loss of the embryonic posterior maxillary lamina responsible for the development of the venom delivery system.

Resumo

Serpentes endogliptodontes avançadas compartilham um sistema complexo, porém homólogo, de administração de veneno associado à maxila superior e sua dentição. Recentemente, um novo e notável sistema de administração de veneno na mandíbula inferior foi descrito para a radiação neotropical de dipsadinos, serpentes que se alimentam de gosma. Enquanto a maioria dos dipsadinos são opistoglifos e exibem glândulas de veneno grandes, principalmente serosas, associadas à maxila superior e glândulas supralabiais, as serpentes dipsadinas que se alimentam de gosma são aglifas e não possuem glândulas de veneno serosas nos lábios superiores. Neste trabalho, fornecemos novas informações morfológicas e histológicas sobre as glândulas orais e a dentição maxilar de representantes das principais linhagens de dipsadinos, que ajudam a traçar os passos evolutivos que moldaram o sistema de administração de veneno desses animais. Realizamos uma análise de máxima verossimilhança em um conjunto de dados moleculares que inclui 443 terminais e sete loci. Nossos resultados mostram que os dipsadinos comedores de gosma formam um grupo monofilético que inclui, pela primeira vez, o gênero Adelphicos, juntamente com Geophis, Atractus, Ninia, Chersodromus, Tropidodipsas, Sibon e Dipsas. Também fornecemos a primeira evidência de uma mudança completa de um sistema de administração de veneno da mandíbula superior para a mandíbula inferior, associada ao seu comportamento alimentar especializado. Ao contrário de outros dipsadinos que exibem dentes maxilares posteriores com cristas anteroposteriores típicas de endogliptodontes, os dipsadinos comedores de gosma possuem dentes com cristas lateromediais uniformes em toda a maxila. Nossos resultados indicam que a perda do sistema de administração de veneno dos endogliptodontes ocorreu no ancestral comum mais recente dos dipsadinos comedores de gosma, provavelmente como resultado da perda da lâmina maxilar posterior embrionária responsável pelo desenvolvimento do sistema de administração de veneno.

Citação

OLIVEIRA, Leonardo de et al. Phylogenetic and morphological evidence reveals the association between diet and the evolution of the venom delivery system in Neotropical gooeating snakes. Systematics and Biodiversity, v. 21, n. 1, p. 2153944, 2023.

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